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It soon became the most popular big band of the day in Montreal, appearing at Victoria Hall each Saturday night from 1941 through 1951. He discovered many musicians: at various times Johnny Holmes Orchestra members included Maynard and Percy Ferguson, Bix Bélair, Nick Ayoub, Al Baculis, Bud Hayward, Art Morrow, and Oscar Peterson.
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En 1940, il fonde les Esquires, une formation coopérative de 10 musiciens, où il est trompettiste en chef. En 1941, il en prend la tête et le renomme le Johnny Holmes Orchestra, qui jouera au Victoria Hall les samedis soirs. Ce sera le big band le plus populaire à Montréal entre 1941 et 1951. Il découvre des musiciens doués; son orchestre compte parmi ses membres, à diverses périodes, Nick Ayoub, Al Baculis, Maynard et Percy Ferguson, Bix Bélair, Bud Hayward, Art Morrow et Oscar Peterson. Lorraine McAllister, Wally Aspler, Sheila Graham et Mae Séguin sont tour à tour chanteurs pour l'orchestre. Durant les années 1950, à l'occasion de la naissance de sa fille, Johnny Holmes interrompt sa carrière musicale, et travaille comme vendeur. En 1960, il reprend à temps partiel sa carrière de musicien. En 1980, il se consacre à temps plein aux émissions de la CBC-Radio. En tant que chef d'orchestre, il participe à des émissions radiophoniques dont The Johnny Holmes Show et Broadway Holiday.Entre 1966 et 1973, il effectue plusieurs enregistrements pour son compte et pour d'autres musiciens jusqu'à sa retraite en 1978. Au cours de sa carrière, il compose et arrange de nombreuses pièces et oeuvres d'envergure dont The Fair City, une suite de jazz dédiée à Expo 67.
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